专题笔谈｜腹腔镜横结肠癌手术淋巴结清扫范围争议及共识

周建平，孙    健

中国实用外科杂志,2023,43(10):1139-1144

 摘要 

横结肠具有独特的胚胎学和解剖学特征，对于横结肠癌的治疗，可行横结肠癌根治术、左半结肠癌根治术和右半结肠癌根治术。不同位置的肿瘤术中淋巴结清扫范围截然不同。横结肠中段癌行腹腔镜扩大右半结肠切除术与单纯横结肠切除术可获得相似的预后，扩大右半结肠切除术后并发症发生率更低，但是否清扫幽门下淋巴结存在争议。对于术前评估无明确胃网膜血管周围、胰腺下缘及脾周淋巴结转移的结肠脾曲癌，腹腔镜手术中无需常规清扫相应区域淋巴结。扩大右半结肠切除术是治疗结肠肝曲癌的标准术式，但是否常规清扫幽门下淋巴结存在争议。未来需要进行更多高标准的研究，以更好地评估腹腔镜横结肠癌手术中淋巴结清扫的临床相关性。

基金项目：辽宁省应用基础研究计划项目（No.1655189294903）；沈阳市科技计划项目（No.20-205-4-096）

作者单位：中国医科大学附属第一医院胃肠外科，辽宁沈阳 110001

通信作者：周建平，E-mail: [e-mail]

在人体发育过程中，横结肠位于前肠和中肠之间的中心位置，因而表现出胚胎学和解剖学上的特殊性。其近端2/3对应于中肠的末端，远端1/3对应于后肠的开端，并通过大网膜融合到横向结肠系膜与前肠紧密相连，形成胃结肠韧带，与肠系膜上血管近端和前肠结构（如大网膜、胰腺和小网膜囊）密切相关［1-2］。一方面，这种特殊解剖关系使淋巴异常扩散成为可能；另一方面，其周围静脉引流多变，与胰静脉和大网膜静脉密切相关，术中易造成不必要的出血。因此，横结肠癌手术具有潜在的复杂性和风险性，其手术切除范围尚未完全达成共识。由于不同部位横结肠癌的淋巴引流存在明显差异，本文将近端横结肠癌（横结肠近端1/3）纳入肝曲癌，远端横结肠癌（横结肠远端1/3）纳入脾曲癌范畴，探讨腹腔镜横结肠癌手术选择及淋巴结清扫范围。

1    中段横结肠癌

中段横结肠癌定义为横结肠中部1/3的肿瘤，其主流术式包括：扩大右半结肠切除术、横结肠切除术和扩大左半结肠切除术。由于中段横结肠癌发病率低，且横结肠切除术开展较少，故经常被排除在既往的大型试验之外。对于该部位肿瘤的最佳切除范围争议较大。

1.1    横结肠切除术与扩大右半结肠切除术    目前普遍认为，结肠中动脉根部淋巴结是中段横结肠癌术中淋巴结清扫的D3淋巴结。在结肠中动脉系统中，No.221淋巴结是中段横结肠癌最常发生转移的淋巴结，No.221、222、223淋巴结转移发生率分别为20.8%、7.9%和8.5%［3］。在行扩大右半结肠切除术病人中，沿右结肠动脉也观察到淋巴结转移，No.211、212、213淋巴结转移发生率分别为14.0%、8.2%、9.8%，而沿回结肠动脉及左结肠动脉未见淋巴结转移［3］。Park等［4］也观察到横结肠癌沿右结肠动脉系统发生淋巴结转移，No.211、212、213淋巴结转移发生率分别为11.4%、7.7%和7.6%，同样未发现沿回结肠动脉发生淋巴结转移。上述研究结果高度一致。Yada等［5］报道，如果横结肠癌位于结肠中动脉右侧，其右结肠动脉淋巴结转移发生率为16.7%；如位于结肠中动脉左侧，淋巴结转移仅限于结肠中动脉系统。然而，Matsuda等［6］的研究结果表明，中段横结肠癌行扩大右半结肠切除术并未发现沿右结肠动脉系统的淋巴结转移，但该研究仅纳入了38例扩大右半结肠切除术病例，所提供的证据有限。结合完整结肠系膜切除（complete mesocolic excision，CME）原则，中段横结肠癌术中淋巴结清扫应包括结肠中动脉系统及右结肠动脉系统的淋巴结。此外，结肠癌手术中横向切缘是由淋巴结转移程度以及肿瘤浸润深度来确定。pTis期癌不伴有淋巴结转移，无需进行淋巴结清扫，当行肠切除术时，可进行D1淋巴结清扫；pT1期癌淋巴结转移的发生率约为10%，且约2%的pT1期癌伴有中间淋巴结转移，有必要行D2淋巴结清扫；cT2期癌至少应进行D2清扫，由于约1%的cT2期癌伴有主要淋巴结转移，可行D3清扫［7］。目前，不同T分期横结肠癌沿右结肠动脉系统淋巴结转移的模式仍不清楚，上述淋巴结清扫范围是否适用于右结肠动脉系统仍待进一步研究。在沿肠管纵向安全切缘的研究中，发现距离肿瘤5~10 cm和＞10 cm的肠旁淋巴结转移发生率分别为3.6%、0.2%，故建议在肿瘤近端和远端各切除长度>10 cm的肠管［8］。

        除了结肠及相应淋巴结切除范围外，病人的预后和术后并发症也是需要重点讨论的问题。相关研究结果显示，横结肠切除术组的复发率明显高于扩大切除组（12.5% vs. 0，P=0.039）［9］。然而，多数研究结果表明，扩大右半结肠切除术和横结肠切除术病人的长期预后差异并无统计学意义［3,6,9］。一项纳入1529例中段横结肠癌病例的多中心、回顾性研究结果显示，尽管扩大右半结肠切除术的3年无病生存率（DFS）优于横结肠切除术（86.1% vs. 78.1%，P<0.001），但两组病人的总体生存率（OS）差异无统计学意义，扩大切除组总体并发症发生率和吻合口漏发生率显著降低（总体并发症发生率：23.6% vs. 30.1%，P<0.010；吻合口漏发生率：2.2% vs. 4.4%，P<0.020）［10］。Matsuda等［6］发现，两种术式的5年DFS和OS差异均无统计学意义，但扩大切除组并发症发生率较低，故认为扩大切除手术是安全的。Chong等［11］同样发现，扩大切除手术并不能改善病人DFS，淋巴结阳性、血管侵犯和溃疡型肿瘤是影响DFS的重要因素。Morarasu等［12］的Meta分析结果显示，横结肠癌病人行节段性切除，尽管可降低术后肠梗阻的发生率，但检出淋巴结数目减少，吻合口漏发生率增高。以上结论需要进一步的大规模前瞻性研究证实。

1.2    幽门下淋巴结和胃网膜淋巴结清扫    根据美国癌症联合委员会（AJCC）第8版肿瘤TNM分期，幽门下淋巴结No.206和胃网膜淋巴结No.204（infrapyloric and gastroepiploic lymph nodes，IGLN）转移属于横结肠癌非区域性淋巴结转移，即发生远处转移（M1a），分期为Ⅳa期［13］。横结肠癌的标准手术方法应结合CME和扩大淋巴结清扫，应包括整体切除胃结肠韧带和清扫IGLN［14-15］。文献报道，横结肠癌IGLN转移的发生率为4%~20%，中段横结肠癌IGLN转移的发生率为10%［16］。Popescu等［17］的研究结果显示，近端横结肠癌IGLN的阳性率为11.6%；多因素分析示，结肠外淋巴结（No.204、206、214v）转移与pT4分期相关（P=0.016），并建议T3~4期近端横结肠癌病人常规行胃结肠韧带淋巴结清扫。Wang等［18］的队列研究结果显示，横结肠癌（包括肝曲癌）IGLN转移发生率为4%；多因素分析示，合并肠梗阻、印戒细胞癌、癌胚抗原（CEA）水平和M1分期与IGLN转移独立相关，且仅在pT3~4期病人中观察到IGLN转移，这一结论与Popescu等［17］的研究相近。Huang等［19］报道，横结肠癌IGLN转移发生率为5.8%，多因素分析示，CEA（P=0.007）、分化差（P=0.021）、pN2分期（P=0.05）、主淋巴结转移（P=0.009）与IGLN转移独立相关。

        在术后并发症和预后方面，Perrakis等［20］发现横结肠癌病人术中行IGLN清扫，术后并发症的发生率为20%，病死率为2%。Huang等［19］将横结肠癌病人按IGLN病理学检查结果分组，发现IGLN阳性组病人的5年生存率劣于IGLN阴性的Ⅲ期组（47.2% vs. 79.6%），但IGLN清扫增加了胃瘫的发生率（3.2%）。Popescu等［17］的研究结果表明，近端横结肠癌行IGLN清扫并未发生Clavien-Dindo分级≥Ⅲb级的并发症，其Ⅲa级并发症发生率为7%，IGLN清扫可改善T3~4期肿瘤病人预后。

        综上，尽管中段横结肠癌易沿右结肠动脉的淋巴结转移，扩大右半结肠切除术可实现彻底的淋巴结清扫，但目前研究证实扩大切除并不能改善生存。而且，单纯横结肠切除术后吻合口漏发生风险高，故采用该术式须注意肠管游离和吻合张力。应根据淋巴结转移情况以及肿瘤浸润深度决定是否行D3淋巴结清扫，肠管的纵向切缘应距离肿瘤>10 cm。横结肠肿瘤IGLN清扫是安全的，但进行清扫的指征仍有争议，目前最广泛接受的指征是IGLN受累情况。然而，很难在临床上甚至术中准确评估IGLN转移，除了影像学证据外，普遍认为T3~4期肿瘤及区域淋巴结转移或远处转移是IGLN清扫的适应证。

2    结肠脾曲癌

结肠脾曲癌的定义是肿瘤位于横结肠远端1/3，横结肠脾曲本身或及降结肠前10 cm出现的病变［21］。其发生率较低，仅占横结肠肿瘤病例的2%~11%［16,22］。由于结肠脾曲癌复杂的解剖结构，中结肠及左结肠的血管均可支配该区域，且淋巴回流为双向，故目前对于结肠脾曲癌的术式选择及淋巴结清扫范围仍存在较大的争议［23］。临床常采用的手术方式包括：左半结肠切除术、扩大右半结肠切除术、次全结肠切除术、脾曲结肠部分切除术［24］。目前，各种术式的疗效差距并不明显［25］。笔者团队多采用左半结肠切除术。

2.1    术式选择及其依据    结肠脾曲癌的术式选择主要根据血管及淋巴结分布情况决定。手术时需要清扫肿瘤及其供给血管区域的癌旁、中间及主淋巴结。《美国结直肠外科医师学会（ASCRS）结肠癌诊疗临床实践指南》和日本《大肠癌治疗指南》均支持清扫供给血管根部淋巴结［26］。然而，结肠脾曲癌因其特殊的解剖结构而具有双向供血，这导致术式选择出现争议。

        目前，较常用的术式为脾曲肿瘤部分切除术［27］。其主要切除范围为结扎左结肠动脉根部，含或不含结肠中动脉左支或副结肠中动脉离断；或者仅结扎结肠中动脉根部，切除横结肠远端及降结肠。其优势在于保留了右半结肠及乙状结肠，使结肠功能尽可能得到保留，有利于控制病人术后腹泻，降低术中泌尿、生殖系统副损伤的发生率［28］。

        其他较常用的术式为左半结肠切除术和扩大右半结肠切除术。左半结肠切除的范围为结扎结肠中动脉左支及肠系膜下动脉根部，并切除对应肠管。扩大右半结肠切除术则是结扎回结肠、右结肠、结肠中动脉以及左结肠动脉，切除末端回肠、升结肠、横结肠以及降结肠。大范围的肿瘤切除及淋巴结清扫似乎更符合肿瘤治疗原则，保证肿瘤淋巴结清扫范围，回肠末端与结肠吻合，吻合口活动度和血运良好，吻合口张力小，在急诊手术时部分外科医师更倾向于选择扩大切除术［29］。但在近期效果及5年DFS、OS等方面，扩大切除手术并无优势［25］。

        由于支配脾曲的血管变异较多，手术时须特殊注意。结肠脾曲受中结肠动脉左支及左结肠动脉双重供血，中结肠动脉可分为2支或多支，但约6%的病人中结肠动脉左支缺如，该类型病人可能存在副中结肠动脉，其起源于肠系膜上动脉（SMA）发出第一支空肠动脉的近心端，在胰腺后方Treitz韧带之间走向结肠脾曲，在离开胰腺下缘后常有静脉伴行。左结肠动脉也存在多种变异，可单独起于肠系膜下动脉（IMA），也可再分支发出乙状结肠动脉，或与乙状结肠及直肠上动脉共干［30］。清晰辨认支配结肠脾曲的血管及走行，有利于确定淋巴结清扫范围及手术方式。

2.2    脾曲癌淋巴结清扫范围    结肠脾曲癌因其由中结肠及左结肠动脉供应该区域而导致了其解剖结构的复杂性，存在双向淋巴引流。目前，脾曲癌的淋巴结转移规律尚不明确，淋巴结清扫范围暂无统一标准，多项大型前瞻性队列研究均将脾曲癌作为病例入组的排除标准。蔡东汉等［31］开展的研究中，41例脾曲癌No.222、232淋巴结转移发生率分别为14.6%、12.2%，而且双侧的主淋巴结也有较高的转移发生率，No.223淋巴结为7.3%，No.253淋巴结为2.4%。该研究证实脾曲癌存在双向转移。然而，一项纳入54例脾曲癌病例的研究结果显示，No.222lt、No.223淋巴结转移发生率分别仅为1.8%、0.6%，而No.232、253淋巴结则均无转移［32］。Nakagoe等［33］报道，脾曲癌肠旁淋巴结转移发生率为25.9%，血管走行区No.232、222lt淋巴结转移发生率分别为8.7%、4.2%，No.253、223淋巴结未发现转移。既往研究报道的主淋巴结转移发生率相差较大，且缺少高级别临床研究证据，故暂不建议行双侧D3淋巴结清扫。Vasey等［34］应用放射性示踪剂技术发现，>90%的脾曲淋巴结优先回流至左结肠动脉区域。然而，Watanabe等［35］发现脾曲淋巴结也可指向结肠中动脉左支区域，尤其当病人存在副结肠中动脉时，肠系膜下静脉（IMV）根部区域也同样发现了淋巴结引流成像。Watanabe等［36］发现，当存在副中结肠动脉时，其支配区域淋巴结转移发生率为6.3%，高于主淋巴结转移发生率，提示存在副中结肠动脉的情况下，应该以副中结肠动脉为目标进行淋巴结清扫。因此，须根据肿瘤部位的支配血管和变异情况、肿瘤与中结肠和左结肠血管的距离等综合决定淋巴结清扫范围。

        由于在网膜发育过程中，大网膜的第4层腹膜与横结肠系膜前方腹膜成为融合筋膜，晚期的结肠脾曲癌可能出现跨融合筋膜淋巴结转移，可能转移至网膜血管和胰腺下缘，甚至脾门［1］。但Perrakis等［20］对于脾曲癌进行胃网膜及胰腺下缘淋巴结清扫未发现阳性淋巴结。因此，推荐术前评估胃网膜血管周围及胰腺下缘有可疑阳性淋巴结时，术中应进行清扫；对于无明确胃网膜血管周围、胰腺下缘及脾周淋巴结转移的病例，无需常规进行相应区域淋巴结清扫。

3    结肠肝曲癌

结肠肝曲癌具有独特的解剖学位置，发病率明显高于结肠脾曲癌，其主要治疗术式为根治性右半结肠切除术，但手术切除范围一直存在争议。

3.1    D3根治术和CME手术    D3根治术由日本学者提出，强调彻底清扫肿瘤区域的3站淋巴结，尤其是右半结肠切除术，系膜切除的内侧界应达到SMA中线水平。CME最早由欧洲学者提出，目前多数结直肠外科医师认同CME是右半结肠癌手术的标准原则［37-38］。其较D3根治术切除更多的肠管，短期预后不劣于传统的腹腔镜结肠癌根治术［39］。Benz等［40］开展的一项多中心随机对照研究结果显示，在右半结肠癌手术效果方面，行CME病人并未表现出更好的长期生存。其原因可能为，CME在严格保证系膜切除完整性的同时仅将系膜游离至SMA的起始处，忽略了检出中央淋巴结数目。因此，龚建平团队提出“D3+CME”方式治疗右半结肠癌［41］。该项研究纳入2014年1月至2018年12月行右半结肠切除术的病例，比较“D3+CME”和传统CME手术治疗病人的肿瘤结局，“D3+CME”组检出淋巴结数目更多［25.0（17.0，33.8） vs. 18.0（14.0，25.0），P<0.001］、术中失血量≥50 mL比例更低（31.7% vs. 51.8%，P<0.001），两组并发症发生率差异无统计学意义；在预后生存方面，“D3+CME”组病人的5年OS和DFS高于传统CME组。未来仍需开展大规模的随机对照试验来证实这一结论，可能为结肠肝曲癌的手术治疗带来新的选择。

3.2    IGLN清扫    淋巴结转移是结肠肝曲癌病人预后的主要影响因素。术中应尽可能地清除所有可疑的转移淋巴结。根据淋巴结转移的情况，可适当扩大手术切除范围。对于存在跳跃式淋巴结转移的病人，可在必要时考虑进行扩大淋巴结清扫，以降低复发风险。Feng等［42］的研究结果显示，结肠肝曲癌的No.206淋巴结转移发生率为9.1%，No.204淋巴结转移发生率为7.1%。Uematsu等［43］报道的35例结肠肝曲癌病人中有1例（3%）发生No.206淋巴结转移。横结肠癌术中也发现了No.204淋巴结转移，并且这些转移与神经浸润以及pN分期有关［16］。但这其中也存在一定争议，按照右半结肠癌淋巴结转移的规律，其主要是沿着结肠动脉的淋巴引流，故淋巴结清扫通常是沿着动脉一直进行到动脉起源处。由于动脉和淋巴结局限于结肠系膜，行CME即可彻底清扫。然而，No.206淋巴结并不属于右结肠动脉或中结肠动脉区域淋巴结，对其进行清扫并不完全符合CME原则。过多的手术操作将带来副损伤，有研究报道，2例（6%）结肠肝曲癌病人术中清扫No.206淋巴结后发生胰瘘［43］。此外，常规清扫非区域淋巴结可能带来更高的出血风险［44］。对横结肠癌病人进行选择性清扫No.204和No.206淋巴结可能是未来研究的热点。目前，纳米碳、吲哚菁绿等示踪技术已经成熟，Park等［45］曾报道在腹腔镜远端胃切除术中采用吲哚菁绿示踪No.206淋巴结的良好效果。采用此类示踪技术辅助肝曲癌的前哨淋巴结活检，以判断是否需要行No.204、206淋巴结清扫，具有可行性，但安全性和有效性仍需高质量的前瞻性临床研究验证。

        综上所述，横结肠癌手术中应根据肿瘤位置、支配血管及临床分期的不同选择合适的淋巴结清扫范围。

参考文献

（在框内滑动手指即可浏览）

［1］    Stelzner S，Hohenberger W，Weber K，et al. Anatomy of the transverse colon revisited with respect to complete mesocolic excision and possible pathways of aberrant lymphatic tumor spread［J］. Int J Colorectal Dis，2016，31(2):377-384.

［2］    Shinohara H，Kurahashi Y，Kanaya S，et al. Topographic anatomy and laparoscopic technique for dissection of no. 6 infrapyloric lymph nodes in gastric cancer surgery［J］. Gastric Cancer，2013，16(4):615-620.

［3］    Park HM，Lee J，Lee SY，et al. Distribution of lymph node metastasis and oncological outcomes of mid-transverse colon cancer: extended versus transverse colectomy［J］. Colorectal Dis，2021，23(8):2007-2013. 

［4］    Park IJ，Choi GS，Kang BM，et al. Lymph node metastasis patterns in right-sided colon cancers: is segmental resection of these tumors oncologically safe?［J］. Ann Surg Oncol，2009，16(6):1501-1506. 

［5］    Yada H，Sawai K，Taniguchi H，et al. Analysis of vascular anatomy and lymph node metastases warrants radical segmental bowel resection for colon cancer［J］. World J Surg，1997，21(1):109-115. 

［6］    Matsuda T，Sumi Y，Yamashita K，et al. Optimal surgery for mid-transverse colon cancer: Laparoscopic extended right hemicolectomy versus laparoscopic transverse colectomy［J］. World J Surg，2018，42(10):3398-3404. 

［7］    Hashiguchi Y，Muro K，Saito Y，et al. Japanese Society for Cancer of the Colon and Rectum (JSCCR) guidelines 2019 for the treatment of colorectal cancer［J］. Int J Clin Oncol，2020，25(1):1-42. 

［8］    Yamaoka Y，Kinugasa Y，Shiomi A，et al. The distribution of lymph node metastases and their size in colon cancer［J］. Langenbecks Arch Surg，2017，402(8):1213-1221. 

［9］    Leijssen LGJ，Dinaux AM，Amri R，et al. A transverse colectomy is as safe as an extended right or left colectomy for mid-transverse colon cancer［J］. World J Surg，2018，42(10):3381-3389. 

［10］    Milone M，Degiuli M，Allaix ME，et al. Mid-transverse colon cancer and extended versus transverse colectomy: Results of the Italian society of surgical oncology colorectal cancer network (SICO CCN) multicenter collaborative study［J］. Eur J Surg Oncol，2020，46(9):1683-1688. 

［11］    Chong CS，Huh JW，Oh BY，et al. Operative method for transverse colon carcinoma: Transverse colectomy versus extended colectomy［J］. Dis Colon Rectum，2016，59(7):630-639. 

［12］    Morarasu S，Clancy C，Cronin CT，et al. Segmental versus extended colectomy for tumours of the transverse colon: A systematic review and Meta-analysis［J］. Colorectal Dis，2021，23(3):625-634.

［13］    Amin MB，Greene FL，Edge SB，et al. The eighth edition AJCC cancer staging manual: continuing to build a bridge from a population-based to a more 'personalized' approach to cancer staging［J］. CA Cancer J Clin，2017，67(2):93-99. 

［14］    Hohenberger W，Weber K，Matzel K，et al. Standardized surgery for colonic cancer: complete mesocolic excision and central ligation--technical notes and outcome［J］. Colorectal Dis，2009，11(4):354-364. 

［15］    Kessler H，Hohenberger W. Extended lymphadenectomy in colon cancer is crucial［J］. World J Surg，2013，37(8)：1789-1798.

［16］    Yuksel BC，Er S，Çetinkaya E，et al. Does transverse colon cancer spread to the extramesocolic lymph node stations?［J］. Acta Chir Belg，2021，121(2):102-108. 

［17］    Popescu RC，Botea F，Dumitru E，et al. Extended lymphadenectomy for proximal transverse colon cancer: Is there a place for standardization?［J］. Medicina (Kaunas)，2022，58(5)：596.

［18］    Wang X，Huang S，Lu X，et al. Incidence of and risk factors for gastroepiploic lymph node involvement in patients with cancer of the transverse colon including the hepatic flexure［J］. World J Surg，2021，45(5):1514-1525. 

［19］    Huang S，Wang X，Deng Y，et al. Gastrocolic ligament lymph node dissection for transverse colon and hepatic flexure colon cancer: Risk of nodal metastases and complications in a large-volume center［J］. J Gastrointest Surg，2020，24(11):2658-2660. 

［20］    Perrakis A，Weber K，Merkel S，et al. Lymph node metastasis of carcinomas of transverse colon including flexures. Consideration of the extramesocolic lymph node stations［J］. Int J Colorectal Dis，2014，29(10):1223-1229. 

［21］    Steffen C，Bokey EL，Chapuis PH. Carcinoma of the splenic flexure［J］. Dis Colon Rectum，1987，30(11):872-874. 

［22］    Shinji S，Yamada T，Matsuda A，et al. Recent advances in the treatment of colorectal cancer: A review［J］. J Nippon Med Sch，2022，89(3):246-254.  

［23］    Fukuoka A，Sasaki T，Tsukikawa S，et al. Evaluating distribution of the left branch of the middle colic artery and the left colic artery by CT angiography and colonography to classify blood supply to the splenic flexure［J］. Asian J Endosc Surg，2017，10(2):148-153.

［24］    Pedrazzani C，Turri G，Park SY，et al. Clinical-pathologic characteristics and long-term outcomes of left flexure colonic cancer: A retrospective analysis of an international multicenter cohort［J］. Dis Colon Rectum，2020，63(12):1593-1601. 

［25］    Martínez-Pérez A，Brunetti F，Vitali GC，et al. Surgical treatment of colon cancer of the splenic flexure: A systematic review and Meta-analysis［J］. Surg Laparosc Endosc Percutan Tech，2017，27(5):318-327.  

［26］    Vogel JD，Eskicioglu C，Weiser MR，et al. The American Society of Colon and Rectal Surgeons clinical practice guidelines for the treatment of colon cancer［J］. Dis Colon Rectum，2017，60(10):999-1017.  

［27］    Hashida H，Kondo M，Kita R，et al. Laparoscopic colectomy for splenic flexure cancer approached from four directions［J］. J Laparoendosc Adv Surg Tech A，2021，31(9):1014-1018.  

［28］    Martín Arévalo J，Moro-Valdezate D，García-Botello SA，et al. Propensity score analysis of postoperative and oncological outcomes after surgical treatment for splenic flexure colon cancer［J］. Int J Colorectal Dis，2018，33(9):1201-1213.  

［29］    Ds C，Shah PR，Soanes M，et al. Current trends and controversies in the management of patients with splenic flexure tumours［J］. J Cancer Res Ther，2013，1(1):8-10.  

［30］    Rusu MC，Vlad M，Voinea LM，et al. Detailed anatomy of a left accessory aberrant colic artery［J］. Surg Radiol Anat，2008，30(7):595-599.  

［31］    蔡东汉. 左半结肠癌淋巴结转移规律的临床分析［D］. 福州：福建医科大学，2015.  

［32］    Yamaoka Y，Shiomi A，Kagawa H，et al. Which is more important in the management of splenic flexure colon cancer: strict central lymph node dissection or adequate bowel resection margin?［J］. Tech Coloproctol，2020，24(8):873-882.  

［33］    Nakagoe T，Sawai T，Tsuji T，et al. Surgical treatment and subsequent outcome of patients with carcinoma of the splenic flexure［J］. Surg Today，2001，31(3):204-209.  

［34］    Vasey CE，Rajaratnam S，O'Grady G，et al. Lymphatic drainage of the splenic flexure defined by intraoperative scintigraphic mapping［J］. Dis Colon Rectum，2018，61(4):441-446.  

［35］    Watanabe J，Ota M，Suwa Y，et al. Real-time indocyanine green fluorescence imaging-guided complete mesocolic excision in laparoscopic flexural colon cancer surgery［J］. Dis Colon Rectum，2016，59(7):701-705.

［36］    Watanabe J，Kanemitsu Y，Suwa H，et al. A multicenter cohort study on mapping of lymph node metastasis for splenic flexural colon cancer［J］. Ann Gastroenterol Surg，2023，7(2):265-271. 

［37］    De Lange G，Davies J，Toso C，et al. Complete mesocolic excision for right hemicolectomy: An updated systematic review and meta-analysis［J］. Tech Coloproctol，2023 Aug 26. Doi: 10.1007/s10151-023-02853-8. ［Epub ahead of print］.

［38］    Olmi S，Oldani A，Cesana G，et al. Surgical outcomes of laparoscopic right colectomy with complete mesocolic excision［J］. Jsls，2020，24(2)：e2020.00023.

［39］    王振宁，姜成钢. 进展期结肠肝曲肿瘤常规清扫幽门下区淋巴结意义与争议［J］. 中国实用外科杂志，2020，40(3):281-283. 

［40］    Benz SR，Feder IS，Vollmer S，et al. Complete mesocolic excision for right colonic cancer: prospective multicentre study［J］. Br J Surg，2022，110(1):98-105. 

［41］    Wu X，Tong Y，Xie D，et al. Surgical and oncological outcomes of laparoscopic right hemicolectomy (D3 + CME) for colon cancer: A prospective single-center cohort study［J］. Surg Endosc，2023，37(8):6107-6117. 

［42］    Feng B，Ling TL，Lu AG，et al. Completely medial versus hybrid medial approach for laparoscopic complete mesocolic excision in right hemicolon cancer［J］. Surg Endosc，2014，28(2):477-483. 

［43］    Uematsu D，Akiyama G，Sugihara T，et al. Laparoscopic radical lymph node dissection for advanced colon cancer close to the hepatic flexure［J］. Asian J Endosc Surg，2017，10(1):23-27. 

［44］    Xie X，Yin J，Zhou Z，et al. Young age increases the risk for lymph node metastasis in patients with early colon cancer［J］. BMC Cancer，2019，19(1)：803.

［45］    Park SH，Berlth F，Choi JH，et al. Near-infrared fluorescence-guided surgery using indocyanine green facilitates secure infrapyloric lymph node dissection during laparoscopic distal gastrectomy［J］. Surg Today，2020，50(10):1187-1196.

（2023-09-18收稿）