【引用本文】胡 祥. 直肠淋巴引流系统的局部解剖和分类[J]. 中国实用外科杂志,2018,38(10):1128-1132.
直肠淋巴引流系统的
局部解剖和分类
摘要
消化道终末端的直肠具有独特的解剖学结构和淋巴引流系统。直肠的淋巴引流系统较为繁杂，不仅存在于直肠系膜内，同时也存在侧方和下方的引流途径，是直肠癌重要的转移途径，充分了解、认识其解剖结构的特点，将有助于把握直肠癌淋巴结转移的规律和改善外科治疗效果。
作者单位：大连医科大学附属第一医院普通外科，辽宁大连 116011
E-mail：g.shuxian@aliyun.com
直肠癌是常见的位于消化道末端的恶性肿瘤，其解剖学位置及结构具有一定的特殊性，这也成为其手术治疗的难点之一。因此，充分理解其解剖学特点，尤其是淋巴系统的解剖结构、淋巴引流规律，对于术中淋巴结清扫非常重要。本文将阐述直肠的壁内和壁外淋巴引流系统以及淋巴结分类。
1 直肠淋巴引流系统的研究及成果
早在100年前即有学者开展了直肠的淋巴路径研究。Gerota在1895年报道将水银注入胎儿尸体和狗的直肠，用水银法探索直肠淋巴引流，结果显示，直肠的淋巴引流系统具有3条途径，而且，20例研究对象全部存在沿直肠上动脉的痔上淋巴引流途径和沿直肠下动脉的痔下淋巴引流途径，其中仅有2例存在痔中淋巴引流途径。故认为直肠的淋巴引流途径主要由前两个引流系统构成，而侧方淋巴引流途径虽然存在，但极其稀少。然而，后来的研究并不支持上述全部结论。1904年，Poirier研究认为侧方淋巴引流是直肠淋巴引流中重要的途径。
1908年，Miles报道了直肠癌一期腹会阴切除和直肠癌上、中、下3个方向均有淋巴结转移的研究结果，证实直肠淋巴引流途径有上、中、下3个途径，其上方淋巴引流途径沿肠系膜下静脉向上，汇集于左侧髂外动脉分叉部或腹主动脉分叉部；1930—1940年，Dukes、Westhnes、Grinnell等的研究将其修正为沿肠系膜下动脉。另一方面，Miles认为侧方淋巴引流途径是在左侧提肛肌上方，沿着左侧髂总动脉分叉部走行；1951年，Sauer和Bacon的研究将其修正为从直肠中动脉沿着髂内动脉走行。关于下方淋巴引流途径，Miles认为是从直肠下动脉向髂内动脉走行；Sauer和Bacon则认为其是侧方淋巴引流途径之一。
随后，Blair对直肠淋巴引流途径的局部解剖学研究证实了Gerota提出的3条路径，同时强调了侧方淋巴引流途径广泛存在及其向侧方淋巴引流的重要性。
1955年，Sauer基于对直肠肛管肿瘤位置的探讨以及利用色素法研究直肠癌的淋巴引流、淋巴结转移状况，提出除向上方以外，下部直肠癌存在向侧方淋巴结转移，距肛门7 cm近端直肠、直肠壁外的淋巴引流方向为向上方。此部位以下的直肠淋巴引流方向大部分向上，少部分为侧方淋巴引流和经直肠中动脉周围的淋巴管流入髂内动脉周围淋巴结。20世纪80年代，日本学者利用标识后的淋巴细胞研究直肠淋巴引流途径，发现淋巴引流量在淋巴引流途径被修饰后会发生改变，直接影响癌细胞的转移方向和部位。
在过去的100多年中，东西方学者先后利用水银、色素标记尸体标本等方法研究了直肠淋巴引流途径和淋巴结转移规律，并且成功地将基础研究的成果引入临床实践。
2 直肠的壁内淋巴系统特点
消化道管壁是由黏膜、黏膜下层、肌层、浆膜下层、浆膜构成，直肠也具有同样的组成结构。在直肠黏膜的固有层内，腺管之间具有毛细淋巴管，而且在固有层的深部形成毛细淋巴管网，毛细淋巴管穿过黏膜肌板，进入黏膜下层的淋巴管。黏膜下层、固有肌层、浆膜下层形成淋巴管网，组成集合淋巴管延伸至肠管壁外淋巴结，此段淋巴管具有瓣膜状结构，能够防止淋巴液的逆流。
直肠壁内的淋巴引流是以直小血管（vasa recta，远端动脉弓的分支）为中心，形成分段的网络，也正是此解剖学的结构特点限制了肿瘤的直肠壁内侵犯范围，Black等［1］研究证实，直肠癌根治性切除病例中未发现癌细胞在肠管壁内侵犯>4 cm者。
齿状线上、下方淋巴管间的联系：齿状线以上淋巴管向上进入直肠上淋巴结，向内进入髂内淋巴结，齿状线以下肛管淋巴管向下进入腹股沟浅淋巴结，其间有丰富的淋巴管网交通。
3 直肠壁外淋巴系统的特点
直肠壁外的淋巴管伴随着支配直肠的动脉走行（直肠上动脉、直肠中动脉、直肠下动脉），因此，直肠壁外淋巴系统也以此分为沿肠系膜下动脉向上方流向的淋巴引流系统、沿直肠中动脉向侧方引流和沿直肠下动脉向下方引流的淋巴系统（图1）。此分类是基于Grinnel（1942年）的研究，Blair（1950年）将其系统化，划分为上述3条途径，其也为直肠淋巴结的分类奠定了基础。迄今，直肠淋巴结分类仍沿用此系统［2］。
3.1 向上方引流的淋巴系统
向上方的淋巴引流是直肠主要的淋巴引流途径。直肠壁内淋巴引流至直肠旁淋巴结，其后沿着直肠上动脉、肠系膜下动脉上行，在肠系膜下动脉肠根部呈放射状汇入腹主动脉周围淋巴结。肠系膜下动脉根部淋巴引流至腹主动脉周围淋巴结主要有4条路径（上、下、左、右途径）。右侧注入腹主动脉和下腔静脉之间淋巴结，左侧注入腹主动脉外侧淋巴结，这是数量最多的淋巴结群之一；左侧髂总动脉外侧淋巴结、腹主动脉分叉部淋巴结、肠系膜下动脉淋巴结，汇入腹主动脉旁淋巴结，上述为临床上发生转移较多的淋巴结。上方和下方淋巴引流系统借助于腹主动脉前方淋巴结，与腹主动脉下腔静脉之间淋巴结、腹主动脉外侧淋巴结联系［3］。
3.2 侧方淋巴引流系统
直肠中下段的壁外淋巴引流系统中，除了向上方引流外，侧方引流也非常重要［4］。侧方淋巴引流通常分为3个路径：以泌尿生殖器为源头沿髂内血管的腹侧淋巴引流途径；沿直肠中动脉贯通骨盆神经丛的外侧淋巴引流途径；沿骶外侧动脉和骶正中动脉的背侧淋巴引流途径。
盆腔内脏发出的淋巴管汇集至髂内动脉周围时，显现出具有一定的侧重倾向，前方器官在髂内动脉的腹侧，而后方器官在背侧走行。
腹侧的淋巴管沿着膀胱上、下动脉，神经肌肉束，子宫动脉以及阴道动脉走行、引流。此部分淋巴系统引流量丰富，沿膀胱上动脉淋巴管直接汇入髂内动脉间淋巴结。
外侧淋巴引流是沿着侧韧带和其中的直肠中动脉走行的淋巴管，侧韧带是以自主神经的直肠支为主的结构。另外，存在直肠中动脉的比例为8.3%~95.3%，如此大的变化范围是由于其定义所致，如以直肠上、下间存在的血管为中动脉时，存在比例则较高，而实际上贯通盆腔神经丛，在侧韧带中心存在的直肠中动脉出现频率极低。因此，外侧淋巴引流沿盆腔神经丛和周围的外侧淋巴管，跨越髂内动静脉直接至闭孔区域的淋巴结。
右侧淋巴引流沿骶外侧动脉和骶正中动脉走行，其不是主要通路。
3.3 向下方引流的淋巴系统
肛管和周围皮肤的淋巴引流方向是在会阴部的皮下向腹股沟区域浅淋巴结。肛周的淋巴管发达且引流量丰富。腹股沟区域浅淋巴结的淋巴回流走向阔筋膜，与腹股沟区域深淋巴结以及髂淋巴结交通。
4 腹主动脉周围淋巴结分类
4.1 腹主动脉周围淋巴结的分类 见图2。包括腹主动脉外侧淋巴结、腹主动脉前淋巴结、腹主动脉下腔静脉间淋巴结、下腔静脉前淋巴结、下腔静脉外侧淋巴结、下腔静脉后侧淋巴结、腹主动脉后淋巴结［5］。
4.2 腹主动脉周围淋巴结汇集途径 见图3。
4.2.1 源自肠系膜下动脉淋巴系统的路径 包括由肠系膜下动脉根部直接流入腹主动脉外侧淋巴结，经由腹主动脉前淋巴结流入腹主动脉下腔静脉间淋巴结，以及从肠系膜下动脉根部流向尾侧，流入腹主动脉分叉部的腹主动脉前淋巴结。
此外，还有从乙状结肠动脉起始部的淋巴结直接流入肠系膜下动脉根部和腹主动脉分叉部的腹主动脉前淋巴结的直捷通路以及从直肠上动脉起始部的淋巴结直接流入腹主动脉下腔静脉间淋巴结的直捷通路［4］。
4.2.2 源自髂总动脉周围淋巴系统的路径 髂总动脉外侧以及右侧淋巴引流至下腔静脉外侧淋巴结，左侧至腹主动脉外侧淋巴结。髂总动脉内侧的淋巴引流多数至髂动脉的分叉部的淋巴结，其后横跨髂外动脉，经腹主动脉外侧淋巴结和下腔静脉外侧淋巴结，流入腹主动脉分叉下淋巴结，由此形成到腹主动脉外侧、 腹主动脉前、 腹主动脉下腔静脉间淋巴结路径［3］。
5 日本直肠淋巴结分类
在日本，直肠淋巴结分类主要是以《大肠癌处理规约》为依据［5］。1977年第1版《大肠癌处理规约》中，结直肠的区域淋巴结是按照沿着肠管轴和支配血管的中枢方向的淋巴结归类划分，同时规定了侧方淋巴结［6］。沿肠管轴方向按与肿瘤的距离分为第1～3站，中枢方向和侧方依据肿瘤和支配血管的位置分为第2～3站。另外，区域外淋巴结被规定为第4站，并且与肝转移、腹膜转移、高处转移作为同等的非治愈因素。1994年第5版《大肠癌处理规约》中，将肠管轴方向的第3站（距肿瘤>10 cm的肠旁淋巴结）变更为区域外淋巴结第4站，直至2008年第7版《大肠癌处理规约》开始采用现行的分类。2008年第7版《大肠癌处理规约》将原分类与第5版TNM分期整合，淋巴结的划分仍然采用区域淋巴结和其他分类，区域淋巴结分为肠管旁淋巴结、中间淋巴结、主淋巴结，下段直肠含侧方淋巴结。区域淋巴结转移及其程度用N0～N3分类记载。同时引入淋巴结转移数目的概念，其分类为：第1、2站淋巴结转移数目≤3枚为N1，>3枚为N2，主淋巴结和下段直肠的侧方淋巴结为N3［7］。
5.1 直肠的区域划分 结直肠分成8个区域。结肠：盲肠（C）、升结肠（A）、横结肠（T）、降结肠（D）、乙状结肠（S）。直肠：直肠乙状结肠交界部（Rs）为骶骨岬高度到第2骶椎；上段直肠（Ra）为第2 骶椎下缘高度到腹膜返折部；下段直肠（Rb）为腹膜返折部到耻骨直肠肌附着部上缘。另外，肛管（P）为耻骨直肠肌附着部上缘至肛缘的管状部。
5.2 直肠的淋巴结分类及名称 见图4。
5.2.1 肠系膜下动脉系统 肠旁淋巴结：包括结肠壁上淋巴结、沿边缘动脉分布的淋巴结、沿乙状结肠动脉最下支的淋巴结［即结肠旁淋巴结，No.231，No.241（No.241-1、241-2、241-3、241-4）］以及沿直肠上动脉的淋巴结（即直肠旁淋巴结，No.251）。
沿直肠中动脉（源自髂内动脉）及骨盆神经内侧淋巴结，亦为直肠旁淋巴结（No.251）。
中间淋巴结：从左结肠、乙状结肠和左结肠动脉起始部至乙状结肠动脉最下支起始部的肠系膜下动脉淋巴结，包括左结肠淋巴结（No.232）、乙状结肠淋巴结［No.242（No.242-1、242-2）］、肠系膜下动脉干淋巴结（No.252）。
中央淋巴结：从肠系膜动脉起始部至左结肠动脉起始部的沿肠系膜下动脉的淋巴结，即肠系膜下根部淋巴结（No.253）。
中枢淋巴结：沿腹主动脉分布的淋巴结，即腹主动脉周围淋巴结（No.216）。
5.2.2 侧方淋巴结 髂动脉系统：沿髂内动脉淋巴结和闭孔神经及闭孔动脉周围的淋巴结［髂内动脉中枢淋巴结（No.263P）、髂内动脉末梢淋巴结（No.263D）、闭孔淋巴结（No.283）］，沿髂总动脉和髂外动脉的淋巴结［髂总动脉周围淋巴结（No.273）、髂外动脉周围淋巴结（No.293）］。
其他淋巴结：骶外侧淋巴结（No.260）、骶正中淋巴结（No.270）、腹主动脉分叉部淋巴结（No.280）、腹股沟淋巴结（No.292）
直肠的区域淋巴结：中央淋巴结（No.253）、中间淋巴结（No.252）、肠旁淋巴结（No.251）。直肠旁淋巴结：近端至乙状结肠动脉最下支注入点；如远端为Rs、Ra时，为距肿瘤下缘3 cm的淋巴结，远端为Rb时，为距肿瘤下缘2 cm的淋巴结；如从肿瘤上缘到乙状结肠动脉最下支注入点的距离<10 cm时，为距肿瘤下缘10 cm范围的淋巴结。
6 侧方淋巴结清扫的变迁
第1版《大肠癌处理规约》规定髂内、髂外动脉周围淋巴结为Ra、Rb的第2、3站淋巴结。第2、3站淋巴结清扫包括直肠中动脉根部淋巴结（No.262，现废弃），髂内动脉周围淋巴结（No.272，现在含No.251）、髂总动脉周围淋巴结（No.273）、腹主动脉分叉部淋巴结（No.280）。另外，未包含在侧方淋巴结内者依据术中判断决定是否清扫。淋巴结转移阳性时清扫，阴性时不清扫的淋巴结包括骶正中淋巴结（No.270）、骶外侧淋巴结（No.260）、髂外动脉周围淋巴结，腹主动脉分叉部淋巴结（No.280）、骶正中淋巴结（No.270）、骶外侧淋巴结（No.260）属于更广范围的侧方淋巴结。
《大肠癌处理规约》中关于侧方淋巴结清扫的规定随着时间的推移、认识的加深，也在不断地变更。第1～4版《大肠癌处理规约》：髂内动脉周围、直肠中动脉、闭孔动脉、腹主动脉分叉、直肠下淋巴结。骶正中和骶外侧淋巴结可省略。第5～6版规约：髂内和髂总动脉周围、直肠中动脉、闭孔动脉淋巴结。髂外动脉周围、腹主动脉交叉、骶正中、骶外侧淋巴结可省略。第7版规约：髂内动脉中枢和末梢、闭孔动脉周围淋巴结。髂总、髂外动脉周围淋巴结可省略。第8版《大肠癌处理规约》：髂内动脉中枢和末梢、闭孔动脉周围淋巴结。髂总、髂外动脉周围淋巴结可省略。
下段直肠癌病人中直肠侧方淋巴结转移发生率较高，日本的临床研究证实淋巴结清扫有助于降低局部复发率［8］。目前，临床上侧方淋巴结清扫中的区域淋巴结分为三部分：（1）腹主动脉分叉、髂总、髂外动脉周围淋巴结（No.280、273、293）。（2）闭孔内淋巴结（No.283）。（3）髂内动脉周围淋巴结（No.263）：膀胱上动脉分叉部的中枢侧为No.263P，末梢侧为No.263D。
实施侧方淋巴结清扫时，可分为4个解剖学层面：内侧面、外侧面、含髂内血管的面、底面［9］。
侧方淋巴结区域的内侧面主要由输尿管和盆腔自主神经［下腹神经、盆腔内脏神经（S3、S4）、盆腔神经丛］构成尿管下腹神经筋膜，此结构形成侧方淋巴结清扫的内侧面。侧方淋巴结区域的外侧面是由髂外血管、腰大肌、耻骨、闭孔肌、肛门提肌、尾骨肌构成。含髂内血管的面是沿着髂内血管和向泌尿生殖器分支的区域淋巴结形成如同膀胱系膜的结构，即膀胱下腹筋膜。膀胱下腹筋膜是围绕髂内动脉分支血管鞘，以脐动脉索为顶，悬垂下来，上下膀胱动静脉和膀胱的侧缘相连形成。侧方淋巴结的底面是髂内血管、腰骶神经-骶骨神经丛、梨状肌。
综上所述，直肠淋巴引流系统的解剖学研究已愈百年，基于正确的淋巴系统解剖学认识，按正确层面剥离，彻底、安全地进行淋巴结清扫是保证根治性的基本条件，也是保证病人术后良好功能和生命质量的重要前提。
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