植物磷营养 第七章 磷和免疫

第七章 磷与植物免疫

7.1 引言

在自然界中，植物生活在充满微生物的环境中，既有有益微生物，也有致病微生物。然而，植物疾病是个例外，因为它们受到高效免疫系统的保护。病原体由两种不同的识别系统感知和对抗，这两种系统分别启动了所谓的模式触发免疫（PTI）和效应触发免疫（ETI），同时还伴有一系列诱导防御措施，以防止病原体感染。此外，植物还发展了复杂的必需元素吸收和微生物共生网络，以确保其营养。磷是植物所需的最基本的宏量营养元素之一，占植物干重的 0.2%。它是核酸、磷脂和三磷酸腺苷（ATP）等分子的重要组成部分，因此，植物的生长离不开这种养分的可靠供应。它对植物的生长和发育及其适应各种压力反应的能力至关重要。此外，它还控制着关键的酶反应和代谢途径，并驱动着活细胞中依赖能量的过程。虽然土壤中的磷总量可能很丰富，但植物往往无法获得。在自然环境中，磷的吸收是由磷溶解微生物（PSM）介导的，这些微生物参与了不溶性土壤养分的矿化和向可溶形式的转化。许多土壤真菌和细菌物种都能溶解磷，并能调动植物体内的磷。丛枝菌根真菌（AMF）是最著名的真菌之一，能以依赖磷的方式与植物保持共生关系。此外，磷匮乏会刺激防御激素（水杨酸和茉莉酸）和植物次生代谢产物（鹅掌楸素和葡萄糖苷酸）的产生，从而激活植物免疫系统。在植物中，复杂的磷酸盐饥饿反应（PSRs）通过促进磷的获取和利用共生相互作用，调节形态和生理适应性变化，这对磷受限时植物的生存至关重要。

在本章中，我们将讨论磷与植物的相互作用机制对微生物群落及其与宿主关系的影响，以及磷对植物防御系统的影响。

7.2 根层微生物和磷的可利用性及其对植物健康和防御的影响

土壤中的磷含量约为 0.05%（重量比），其中只有 0.1% 可供植物吸收。早先，人们通过施用无机磷肥来解决土壤缺磷问题；然而，施用的磷肥大部分不能被植物利用，过量施用磷肥导致了一些问题，如地下水污染、水道富营养化以及对人类和动物健康的危害。因此，提高磷肥利用率、减少环境危害和提高作物产量成为重点。在自然环境中，PSMs 可提高植物对养分的吸收，因为它们参与了广泛的生物过程，包括矿化和将不溶性土壤养分转化为可溶形式。细菌、真菌、放线菌和藻类等多种微生物都具有磷溶解和矿化能力，使植物易于吸收。不过，据报道，真菌的磷吸收效率更高，因为它们通常比细菌产生和分泌更多的酸，如葡萄糖酸、柠檬酸、乳酸、2-酮基葡萄糖酸、草酸、酒石酸和乙酸。有一些因素会影响 PSM 转化不溶性有机磷和无机磷的能力。主要因素包括土壤的理化性质（土壤 pH 值、温度、有机物含量）以及生物的生理和生长状态。影响微生物磷酸盐溶解的其他因素包括与土壤中其他微生物的相互作用、植被、当时的生态条件、气候区、土壤类型、植物类型、农艺实践、土地利用系统等。

植物吸收的磷只有两种可溶性形式，即一碱式（HPO4 ˉ）和二碱式（H2PO4 ˉ）。磷酸盐溶解细菌（PSB）通过释放有机酸和酶，如磷酸酶和植酸酶，溶解不溶性磷化合物。在转化过程中，部分磷被微生物吸收，但溶解和释放的磷仍超出微生物的需要量。过量的磷可被植物吸收。一般来说，细菌通过将葡萄糖直接氧化成葡萄糖酸来溶解矿质磷酸盐，其中吡咯喹啉醌（PQQ）作为葡萄糖脱氢酶（GDH）的氧化还原辅助因子，导致磷酸盐分解。同样重要的还有硝酸和硫酸，因此，这些有机酸和无机酸会将磷酸钙等化合物转化为二元或一元磷酸盐，然后很容易被植物所利用。PSM 增溶的主要机制是产生矿物质溶解化合物，如有机酸、质子、羟基离子、苷元和 CO2。PSMs 有能力恢复退化的轻微高产和非高产农业土壤的生产力，并通过提高植物的磷获取效率来促进植物生长，从而将不溶解形式的磷转化为植物可获取的正磷酸盐（Pi）形式。它们还通过在植物根系周围形成一个扩展网络，帮助植物从更广的区域吸收磷。它们甚至可以通过增加其他微量元素（如嗜苷酸盐（铁螯合剂））的可获取性来间接促进植物生长。此外，PSM 还能提高固氮效率，从而促进植物生长。PSMs 还能保护植物免受各种植物病原体的侵害，通常是由于产生了抗生素、氰酸氢盐（HCN）、柠檬酸、苹果酸、琥珀酸、富马酸、酒石酸、葡萄糖酸等有机酸，以及生物碱、萜类化合物、类固醇、肽、苯并吡喃酮、ignocel 和异香豆素等抗真菌代谢物。例如，植物病原菌Nigrospora oryzae 和内生菌Irpex lacteus 在同一宿主officinale 铁皮石斛上共培养后，合成了一种新的透闪烷倍半萜 5-去甲基 conocenol C、conocenol B 和一种新的角鲨烯 irpenigirin B，据推测在防御反应中发挥作用。同样，植物会对 PSM 产生信号分子，如水杨酸、茉莉酸、细胞分裂素和吲哚乙酸等植物生长激素，从而帮助它们进行信号传递和应激反应，这将在后文详细讨论。

7.3 植物防御中的磷酸盐-饥饿反应（PSRS）系统

为了适应 Pi 缺乏，陆生植物进化出了不同的策略来应对这种缺乏。例如，植物会激活由转录因子磷酸盐饥饿反应 1（PHR1）激活的所谓磷酸盐饥饿反应（PSR）系统，以调整植物的生长和代谢活动。植物会激活一系列高亲和力 H/Pi 磷酸转运体 1（PHT1）家族共转运体和磷酸转运体 1（PHO1）家族 Pi 输出体，以有效吸收土壤中溶解的 Pi。E2 泛素连接酶 PHOSPHATE2（PHO2）和 E3 泛素连接酶 NITROGEN LIMITATION ADAPTATION 1（NLA1）通过翻译后调节 PHT1和 PHO1 的活性。在植物体内，一些蛋白编码基因和 microRNA（一般称为无机磷饥饿诱导基因）的表达受到调控。这些努力导致了 PHR1 的发现，PHR1 是统称为 PSR 系统的一系列基因的调控因子。一个复杂的信号通路网络控制着植物对无机磷缺乏反应的遗传机制。PHR1 是无机磷、其他关键营养元素（如氮）以及非生物和生物刺激之间相互作用的协调和整合场所。由于 PHR1 的适应性和整合众多信号通路的能力，它被认为是植物对 Pi 短缺反应的主调节器。此外，许多陆生植物已开发出利用优势微生物获取可溶性磷复合物的策略。最近的研究表明，植物免疫系统和植物微生物组的改变与 PSR 系统和 PHR1 的表达有关。植物相关微生物群是定殖于根部和叶球的微生物，两者都对寄主植物抵御各种生物和非生物胁迫的能力有影响。为了产生有利的结果，陆生植物会对其先天免疫系统进行微调，以创建和控制其微生物群。值得注意的是，PHR1 介导的 PSR 系统和植物宿主的 Pi 状态都会影响植物的先天免疫，其中 PHR1 在整合 PSR 和免疫系统输出方面发挥着核心作用。寄主植物的 Pi 状态会通过 PHR1 和 PSR 系统影响与 Pi 吸收改善型真菌的共生，并通过调节植物免疫反应塑造植物相关微生物群（表 7.1）。例如，细菌挥发性化学物质双乙酰基介导了拟南芥芽孢杆菌在 Pi 剥夺条件下从有益到有害的相互作用变化。在理想的无机磷条件下，二乙酰基会减少活性氧的产生，促进淀粉芽孢杆菌在根部定殖。然而，在无机磷缺乏的拟南芥植物中，双乙酰会激活 PSR 系统，并增强植物激素介导的免疫力。同样，豆科植物在无机磷含量低时也会减少每个根系的根瘤数量。这种反应被认为是为了降低根瘤菌的高需求量，因为从植物和 ATP 获取碳的成本很高，从而在根瘤共生的收益和成本之间建立动态平衡。此外，全基因组转录组分析表明，感染根瘤菌的缺磷型普通变形杆菌植株表现出植物激素介导的防御相关基因表达增加。基于这些发现，寄主植物显然可以激活其免疫系统，以防止与土壤细菌共生，因为土壤细菌在 Pi 有限时会危及其 Pi 状态。

PHR1 和 PHR1-LIKE 1（PHL1）共同调节 PSR 的转录激活。PHR1 转录因子与 PHR1 结合位点结合，这是磷酸盐饥饿诱导（PSI）基因启动子中的一个保守顺式位点。PHR1 和 PSI 基因主要参与对低 Pi 环境的适应策略。除 PSI 基因外，PHR1 还被证明能直接控制拟南芥中参与免疫反应的基因的表达。尽管植物 PSR 和土壤中的 P 在植物与微生物的相互作用中发挥了一定作用，但 Pi 信号传导与防御反应之间的直接联系正受到越来越多的关注。例如，茉莉酸（JA）信号通路在缺磷期受到刺激，增强了对昆虫害虫鞘翅目蚜虫（Spodoptera littoralis）的抵御能力。根据Khan 等人（2016 年）的研究，这一过程在植物物种间是保守的，可在拟南芥、番茄（Solanum lycopersicum）和烟草（Nicotiana benthamiana）中看到。值得注意的是，Pi短缺会诱导 JASMONATE-ZIM-DOMAIN PROTEIN 10（JAZ10）的表达，而JASMONATE-ZIM-DOMAIN PROTEIN 10 的表达仅限于早期发育阶段（如七天的幼苗），依赖于 PHR1。因此，PHR1 可能在一定程度上有助于无机磷短缺期间 JA 介导的免疫。另一项研究发现，PSR、JA 生物合成和 SA 响应防御是转基因拟南芥植物中表达的植原体效应物 SAP11 改变其表达的途径之一。此外，在表达植原体效应器 SAP11 的转基因拟南芥中，Pi 饥饿诱导基因以 PHR1 依赖性方式被强烈触发，但这些 Pi- 饥饿诱导基因导致叶片花青素缺乏，也使转基因植株更容易受到 P. syringae DC3000 感染。这可能部分是由于下调了 LIPOXYGENASE 2（JA 生物合成）、PATHOGENESIS-RELATED GENE 1 和 ELICITOR ACTIVATEDGENE 3（SA 响应基因）.

表 7.1 针对病原体激活的依赖磷的植物防御途径

植物

病原菌/微生物种类

涉及的基因/蛋白质/代谢物

植物相关微生物群落及其代谢物的调控

拟南芥

Pseudomonas syringae DC3000

PHR1 and PHL1

水稻

Magnaporthe oryzae

MiR399f

拟南芥

Bacillus amyloliquefaciens

Diacetyl

激活磷酸盐饥饿反应（PSRs）和相关防御反应

拟南芥

Heterodera sacchari

营养限制适应（NLA）基因的过度表达

拟南芥

Heterodera schachtii

PHT1 and PHO1

Pi 转运体及其在防御反应中的作用

拟南芥

Pseudomonas syringae pv maculicola

PHT4;1 (突变抑制)

拟南芥

Pseudomonas syringae DC3000

PHT4;6 (SA 和 SAG 诱导的)

与植物防御激素的交叉对话

拟南芥

Bacillus amyloliquefaciens strain GB03

SA 诱导

棉花

Verticillium dahliae

JA 诱导

拟南芥

Pseudomonas syringae DC3000

SA 诱导

拟南芥、番茄和烟草

Spodoptera littoralis

JA 诱导的

拟南芥

Botrytis cinerea and Alternaria alternate

硬脂内酯诱导

磷酸化和 MAPK 级联

拟南芥

Pseudomonas aeruginosa

FLS2

拟南芥

Escherichia coli

ELF18

拟南芥

Pseudomonas syringae

avrRpt2

7.4 无机磷转运体在防御反应中的作用

无机磷是植物体内磷的主要移动形式之一。磷转运体在许多细胞中表达，分布于不同的亚细胞区，负责高度动态的磷调动。磷酸盐转运体 1（PHT1）家族成员由 Pi 剥夺诱导，对于最初从土壤中吸收 Pi 以及随后在器官内转运 Pi 都至关重要。PHT2、PHT3、PHT4 和 PHT5 家族成员存在于多种细胞器中，包括叶绿体、线粒体、高尔基体和液泡。根到芽的无机磷转运和种子中的无机磷负载是由磷酸盐 1（PHO1）家族的无机磷转运体完成的。无机磷必须正确分配才能发挥生理功能，还能控制防御反应。在一项研究中，磷酸二氢磷首次被确定为植物免疫的关键角色。PHT4;1基因是一种Pi转运体，它的突变会使植物更容易受到具有毒性的假单胞菌（Pseudomonas syringae）菌株的感染，从而使SA信号转导下行，从而证明了Pi转运体在植物免疫中的作用。这种易感表型可以通过外源施用苯并噻二唑（一种 SA 激动剂）来挽救，从而将 PHT4;1 置于 SA 介导的防御反应的上游。同一作者随后报告说，PHT4;1 通过控制重要的防御相关基因，如水杨酸诱导缺陷基因 2、辅酶应答因子-GAP DOMAIN 2-LIKE 防御应答蛋白 1、增强病害抗性基因 5 和植物抗毒素缺陷基因 4，调节 SA 介导的防御。此外，位于高尔基体的无机磷转运体 PHT4;6 发生突变后，会产生组成型防御反应并增强对P. syringae DC3000 的抗性。核磁共振分析检测到 PHT4;6 突变体酸性区的 Pi 浓度上调。由于 PHT4;6 突变体的总 Pi 水平正常，Pi 区系可能是发育表型的主要原因，并通过 SA 和 SA 结合物的积累增强了免疫力。最近，PHT1;4 介导的磷酸盐吸收在 PTI 激活时被抑制。

这种抑制依赖于受体样细胞质激酶 BOTRYTIS-INDUCED KINASE 1（BIK1）和 PBS1-LIKEKINASE 1（PBL1），它们都能使 PHT1;4 磷酸化，通过免疫信号转导对磷酸盐转运起到负调控作用。同样，在一项关于 SA 生物合成途径的研究中，发现了一种在氮限制适应性（NLA）方面存在缺陷的苯甲酸羟基敏感性 1-多聚酶（BAH1-D）突变体。BAH1-D 或 NLA 突变体过度积累 SA，对P. syringae DC3000 表现出更强的抗性，表明 NLA 对 SA 的产生和防御反应起负调节作用。然而，文献中也提到了 NLA 在防御反应中的相反作用。miR827 的过表达会导致 NLA 转录物的裂解，从而增加拟南芥对 Heterodera schachtii 和 Pseudomonas fuorescens 菌株 EtHAn 的易感性。拟南芥中 NLA的功能缺失（nla-3）也显示出对 H. schachtii 的易感性增强，而过表达 rNLA（抗 miR827 的 NLA 版本）则会产生抗性。耐人寻味的是，质膜定位的 PHT1 Pi 转运体会被编码 RING 型 E3 泛素连接酶的 NLA 降解。这些发现突显了无机磷转运体与植物免疫反应之间的交叉作用，尽管其机制还远未被充分理解。

7.5 植物激素与磷在防御反应中的交叉作用

钙饥饿与其他植物信号途径（如糖和植物激素）之间存在交叉调节。复杂的细胞间和器官间通信网络使植物能够整合其营养和共生状态。无机磷饥饿会导致植物体内葡萄糖和蔗糖等某些糖类积累，根部的高糖水平会诱导无机磷剥夺下的根系结构（RSA）变化。糖分积累与各种激素信号有关，并影响不同的功能。例如，根中的蔗糖越多，对 Pi 饥饿的响应就越强，从而增加了参与 RSA 发育变化的辅助素和乙烯水平。无机磷和脱落酸（ABA）信号通路介导发育变化，包括根：芽比以及根毛密度的增加。有益根瘤菌对植物生长和养分获取的刺激与植物生长调节剂的生物合成有关，包括辅酶、赤霉素、细胞分裂素（CK）和 ABA。这些植物激素参与植物对干旱和缺磷的反应。例如，乙烯和 ABA 在植物的干旱胁迫适应中发挥着重要作用，因为它们会引起植物的各种形态和化学变化，确保植物在水分有限的条件下存活。此外，据报道，ABA 能诱导气孔关闭，减少叶面面积，增加芽与根的比例；从而减少蒸腾作用，增加土壤容积，供植物吸收水分。此外，吲哚-3-乙酸还能增加根系渗出，从而直接和间接地调动土壤中的磷。

S 诱导的抗性与下游转录因子 NPR1（病原相关基因 1 的非表达因子）以及NPR2、NPR3 和 NPR4 的激活密切相关，它们决定了防御基因的激活以及抗菌蛋白和次生代谢物的合成。在养分缺乏研究中，尤其是磷缺乏研究中，通常会观察到 SA 水平和 SA 相关信号的变化。

细胞分裂素可调节依赖 SA 的防御反应，以抵御从活体植物中获取养分的生物营养性病原体。例如，在 P 饥饿条件下，CK 水平（向日葵中的细胞分裂素等效物）（及其受体细胞分裂素应答 1/ARABIDOPSIS HISTIDINE KINASE 4（CRE1/AHK4）的转录物均受到抑制。据报道，CK 能大幅提高无机磷根：芽分布比，而其他激素处理的影响相对较小。众所周知，CK 信号通路对于防御植物病原体和食草动物也至关重要。例如，据报道，在拟南芥中，外源反玉米素的应用可促进植物对假单胞杆菌 DC3000和卵菌Hyaloperonosporaarabidopsidis 毒性分离物 Noco2的抗性。在 fg22 诱导后，CK 处理可促进 SA 的产生和 SA 诱导的基因表达。JA 是另一种植物激素，是一种源自脂质的植物激素，对抵御昆虫攻击和坏死性病原体十分重要，但迄今为止，有关 JA 介导的 P-饥饿诱导防御反应的知识还很有限。Khan 等人（2016 年）证明，P 缺乏会诱导拟南芥叶片中 JA 和 JA 异亮氨酸的积累。同样，根到根 Pi 转运缺陷的 PHO1 突变体的叶片积累了较高的 JA 和 JA 异亮氨酸。毛虫取食 PHO1 突变体植株或在缺 P 培养基中生长的植株后，显示出存活率和幼虫重量的降低。最近，在棉花中报道了 JA 在 P 限制条件下介导免疫的更多证据，其中 JA 生物合成在磷酸盐缺乏条件下被激活，诱导棉花中类脂质和木质素的积累，从而赋予棉花对导致棉花枯萎病的大丽轮枝菌的抗性。此外，有报道称植物激素糙伏内酯（SLs）在依赖 JA 的防御反应中发挥作用。例如，有两份报告指出，SL 是番茄对灰霉病菌和交替交替孢霉的完全抗性所必需的，以及对青苔属硬菌的完全抗性所必需的。据报道，SL 的合成在 P 饥饿条件下会得到促进。SL 是一种相对 '新的激素'，有关其在植物免疫中作用的信息非常有限。然而，JA 水平与 JA 标记基因表达之间的正相关性使其成为研究 PSR、植物免疫力及其交叉作用的有希望的候选物质。

图 7.1 植物免疫系统的磷调节。(A) 根据土壤中磷的状况，植物有能力微调与之相关的微生物群，以获得最佳效益。植物还进化出复杂的磷酸盐饥饿反应（PSRs），在磷供应受限时调节形态和生理适应性变化。此外，防御激素和磷的可用性之间存在着高度的串扰，从而调节植物的防御反应。(B) 此外，磷酸化在病原体感知后的信号转导中也起着主导作用。

模式识别受体（PRRs）对微生物相关分子模式（MAMP）的感知和 R 基因产物（如核苷酸结合富亮氨酸重复蛋白（NB-LRRs））对病原体效应物的识别导致配体-受体复合物的形成，从而导致不同角色发生不同的自身磷酸化和反式磷酸化反应。拟南芥叶绿素敏感性 2（FLS2）可感知叶绿素的 N 端，由 22 氨基酸长的表位 fg22 代表；拟南芥 EF-TURECEPTOR（EFR）可通过 18 氨基酸长的诱导表位 elf18 感知 ELONGATION FACTOR Tu（EF-Tu）。BRI1 ASSOCIATEDRECEPTOR KINASE 1（BAK1）是一种共受体，它与 FLS2 相互作用，可与不同的 PRR 相互作用，并与 FLS2 结合结合 fg22。除 BAK1 外，受体样细胞质激酶 BOTRYTIS-INDUCED KINASE 1（BIK1）和相关的 PBL（PBS1-like）KINASES 也与 FLS2 和 EFR 相关联，并在感知 MAMP 时磷酸化并脱离 PRR 复合物。在其下游，MAPKs 被激活。细胞中存在三层激酶，MAPKs 的激活由其上游激酶 MAPK KINASES（MAPKKs）通过 Thr 和 Tyr 残基的磷酸化来完成。反过来，MAPKK 也是由其上游激酶 MAPKK KINASES（MAPKK）通过磷酸化 MAPKK 激活环中的两个 Ser/Thr 残基而激活的。这些 MAPK 级联可磷酸化靶蛋白，包括转录因子和酶，从而控制防御激素的合成/信号传递/上调、防御基因的激活、抗微生物代谢物的合成、气孔关闭、超敏反应（HR）样细胞死亡以及一系列其他防御反应。(根据 Meng and Zhang, 2013; Bigeard et al.）

7.6 防卫信号转导中的磷酸化和MAPK级联

磷在植物防御系统中的作用包括影响与植物相关的微生物群落、激活 PSR 以及与激素的交叉作用，除此之外，磷酸化还在病原体感知后的信号转导中发挥着重要作用。植物通过协调良好的免疫系统来抵御病原体。植物中的模式识别受体（PRRs）在质膜上识别到微生物的保守特征（称为微生物相关分子模式（MAMPs））后，就会启动 PTI。ETI 是通过细胞内核苷酸结合富亮氨酸重复蛋白（NLRs）识别病原体分泌的效应物而激活的。ETI 通常被称为更坚固的免疫反应，而 PTI 则提供持久和广谱的抗性。然而，这两层免疫协同作用，合并了多种下游反应，包括 Ca 2+ 爆发、气孔关闭以限制细菌进入、限制营养从细胞质转移到细胞外质以限制细菌繁殖、产生和分泌抗菌化合物，包括植物毒素和防御相关蛋白/肽；产生对病原体有毒性作用的活性氧（ROS）；以及被称为超敏反应的程序性细胞死亡（PCD）--表达防御相关基因和积累物理化学屏障。这些防御措施的主要驱动力之一是在感知病原体时激活受体和共受体激酶，导致下游靶标磷酸化并激活丝裂原活化蛋白激酶（MAPKs）。蛋白磷酸化由蛋白激酶介导并由蛋白磷酸酶清除，是真核生物中发现的最丰富的翻译后修饰之一，在将外部刺激转化为细胞内反应的信号转导过程中发挥着重要功能。蛋白质的磷酸化可改变多种重要特性，如蛋白质稳定性、酶活性或亚细胞定位。PRRs 感知 MAMP 时会发生大量磷酸化。PRRs 通常是质膜定位的类受体激酶（RLKs）或具有胞外结构域的类受体蛋白，可感知 MAMP。已报道了许多 PRR/MAMP 对，如拟南芥 FLAGELLIN-SENSITIVE 2（FLS2），它能感知拟南芥纤维素的 N 端，其代表是来自铜绿假单胞菌的 22 氨基酸长的表位 fg22和拟南芥 EF-TU RECEPTOR（EFR），后者通过来自大肠杆菌. 对 MAMP 的感知会在质膜上快速形成免疫受体复合物，不同的参与者会发生不同的自身和反式磷酸化反应（Macho 和 Zipfel，2014 年）。BRI1 ASSOCIATED RECEPTOR KINASE 1（BAK1）与 FLS2 相互作用，其缺失会降低早期fg22 依赖性反应。BAK1 可与不同的 PRRs 相互作用，并与 FLS2 结合；因此，它被视为共受体。除 BAK1 外，受体样细胞质激酶 BOTRYTIS-INDUCED KINASE 1（BIK1）和相关的 PBL（PBS1-LIKE）KINASES 也与 FLS2 和 EFR 结合，并在感知 MAMP 时磷酸化，不受 PRR 复合物的限制。在其下游，MAPKs被激活，这是植物感知 MAMPs 和病原体效应物后最早发生的信号事件之一。

细胞中存在三层激酶，其中 MAPKs 的激活是由其上游激酶 MAPK 激酶（MAPKKs）通过 MAPKs Thr-X-Tyr 激活基团中的 Thr 和 Tyr 残基磷酸化实现的。反过来，MAPKKs 通过磷酸化 MAPKK 激活环的 Ser/Thr-X3-5-Ser/Thr motif 中的两个 Ser/Thr 残基，被其上游激酶MAPKK 激酶（MAPKK）激活。这三种激酶级联被称为 MAPK 级联，是在受体激酶下游发挥作用的重要信号模块（图 7.1）。这些 MAPK 级联可使包括转录因子和酶在内的靶蛋白磷酸化，从而控制防御激素的合成/信号传递/上调、防御基因的激活、抗微生物代谢物的合成、气孔关闭、超敏反应（HR）样细胞死亡以及一系列其他防御反应。为了对抗这些免疫反应，病原体利用效应物直接使植物 MAPK 级联失活，或通过靶向上游信号元件抑制 MAPK 信号；因此，宿主和病原体之间正在进行一场复杂的拉锯战。此外，植物蛋白磷酸酶可使 MAPK 去磷酸化和失活，从而调节 MAPK 激活的程度、持续时间和生理结果，这可能会在植物生长和防御反应之间保持平衡。